La diversidad de especies vegetales existentes, resultante de una evolución continua en el tiempo, ha debido implicar el desarrollo de mecanismos fisiológicos y morfológicos que han hecho posible la adaptación de las plantas a los hábitats más diversos y más extremos del planeta. Forma y función han estado siempre relacionados y se complementan para optimizar la vida en ambientes diferentes, ya sea para dotar de tolerancia frente a rangos extremos de temperatura o donde existen limitaciones de disponibilidad de agua. Al considerar particularmente las condiciones imperantes en el desierto de Atacama, con precipitaciones de menos de 1 mm. anuales; o al contrario, ambientes permanentemente inundados caracterizados por los "Ñadis" en el sur de Chile, las plantas deben generar mecanismos que les permitan desarrollar la vida para prosperar y multiplicarse. Igualmente, en suelos contaminados por el hombre o en sustratos por naturaleza adversos, algunas especies podrán colonizar y ocupar dicho hábitat tarde o temprano. La vida de las plantas implica su adaptación y cumplimiento con las leyes de la termodinámica junto a varios otros principios físicos y químicos. La Fisiología Vegetal no es sino la ciencia que estudia el funcionamiento de las plantas sobre estos principios y como funcionamiento, las plantas se ajustan para su evolución a las diferentes condiciones de estrés del medio ambiente. En relación al presente artículo sobre diferentes estrategias adaptativas, algunas a comentar corresponden a las siguientes:

- Tolerancia a la salinidad y a elementos pesados

Las plantas pueden ajustar su metabolismo a diferentes condiciones negativas ya sea de extrema salinidad, en ambientes contaminados con elementos pesados o en presencia de residuos industriales. Muchas otras especies pueden tolerar la sequía y salinidad típica de desiertos y, alternativamente, un conjunto denominado "manglares" son plantas que pueden adaptarse y crecer aun sumergidas sus raíces en agua marina conteniendo 31 gramos de sal por litro aprox. y donde el NaCI participa en un 90%. Además, existen las denominadas especies "acumuladoras" que poseen la propiedad de almacenar en cantidades extremas uno o más elementos pesados y tóxicos para las plantas presentes en el suelo como Uranio, Cadmio, Plomo, Arsénico, Zinc, Cobre, Fierro, Níquel, Selenio, etc.

Dicha adaptación ocurre en muchas familias; algunas de ellas, extremadamente tolerantes y estudiadas fisiológicamente, corresponden a los géneros: Silene, Minuartia y Astragalus. Las plantas acumuladoras pueden cumplir con un rol esencial vinculado a descontaminación de suelos al incorporar, acumular, metabolizar e inactivar varios de dichos elementos. Este proceso se llama "fitorremediación" (si el proceso lo realizan exclusivamente los microorganismos se le denomina "biorremediación"). Existen diversos artículos recientes que buscan aplicar la ingeniería genética con este propósito; entre éstos, un trabajo confirma la inserción de un gene en Alamo (Populus) que posterior a la incorporación de mercurio (Hg) desde el suelo metaboliza este elemento en gas, con eliminación inerte al ambiente. Aunque no existe en este caso una eliminación total dado que el Hg accede a la atmósfera, lo importante es visualizar la perspectiva de contar cada día con más especies capaces de tolerar y metabolizar dichos elementos, reconocidamente tóxicos para la vida animal.

Existen varios mecanismos de tolerancia de las plantas frente a un exceso de iones y metales pesados en el ambiente. Entre ellos, junto con lograr un impedimento de ingreso al citosol, existe fijación de metales en las paredes celulares, formación de complejos inorgánicos, inmovilización por proteínas específicas (fitoquelatinas), unión e inactivación con ácidos carboxilicos, (uniones a malato, citrato, oxalato) y fijación a varios compuestos orgánicos a acumularse en la vacuola (Fig. 1). Otra estrategia visible en algunas especies frente a la salinidad es la conversión paulatina de plantas C₃ al metabolismo propio de las CAM (crasulaceas o suculentas, ej. Cactus) implicando la síntesis de-novo de la enzima PEP-carboxilasa al cabo de unos 4-5 días de sometimiento a este tipo de estrés. La estrategia consiste en que a través de la presencia de la PEP-carboxilasa se permite la fijación de CO₂ de noche, periodo en que los estomas de las plantas CAM se encuentran abiertos, al contrario del hábito de la gran mayoría de especies que abren sus estomas a la luz del día. Dichos mecanismos están referidos a reducir la pérdida de agua por transpiración, aumentando la tolerancia a sales y sequía frente a estas condiciones.



- Tolerancia a la sequía y estrés hídrico; efectos de temperatura vs. economía del agua en zonas desérticas.

Agua. Tolerancia y adaptación también se aplica a aspectos de sequía en las plantas efecto que puede ser agravado al potenciar otros daños causados por altas temperaturas del ambiente. El concepto de sequía e implicancias sobre la marchitez, no debe vincularse sólo respecto a un contenido definido de agua en un suelo sino más bien a la disponibilidad de agua existente en el sustrato que la planta puede efectivamente usar; es decir, respecto a su propio contenido interno. Las plantas no "succionan" el agua requerida para cubrir su demanda metabólica y transpiratoria; el agua ingresa a la célula vegetal en términos físicos de "energía libre". Ello implica difusión que se realiza desde lugares donde hay más energía libre hacia donde hay menos; es decir, desde ambientes con mayor cantidad de moléculas de agua hacia donde se encuentra menos agua disponible. Aunque en un suelo puede haber agua, los niveles disponibles para la planta implican solamente una porción de ella. Son también los valores físicos de energía libre, ahora denominados "potenciales", (expresados en bar, atmósferas o MegaPascales) los que determinan la oferta y disponibilidad de agua para la planta. El rango de disponibilidad del agua que existe en el suelo (y el agua que puede difundir a las raíces) va desde niveles de aprox. -0.3 Atm. a -15 Atm. considerando la mayoría de las plantas agronómicas. El agua retenida por el suelo a tensiones mayores no es transportada a las raíces y no puede ser usada por las plantas. Ambos rangos límites, que definen el agua disponible y la vida de la planta, corresponden a "Capacidad de Campo y Punto de Marchitez Permanente", respectivamente. El último término indica que a esa tensión de -15 Atm. la planta se marchita irreversiblemente aunque se someta inmediatamente a ofertas de agua óptimas para su recuperación. El problema del constante suministro del agua de las plantas a la atmósfera denominado transpiración, es también ley imperativa válida en ambientes abióticos; por Ej. la desecación de una laguna por evaporación está igualmente causada por el mismo factor de difusión y "energía libre".

Temperatura. El significado de temperatura implica potenciar la transpiración. Las altas temperaturas a las cuales están expuestas las plantas (no temperatura a la sombra sino a la luz y por largas horas), son una limitante para que las hojas y tallos puedan mantener la estructuración de sus proteínas y enzimas requeridas para mantener el crecimiento. La necesidad de realizar reacciones químicas, metabolismo y construcción de estructuras celulares, implica estabilidad de mecanismos bioquímicos por lo cual deben ser impedidos registros de temperatura en hojas y tallos superiores a 55ºC. Condiciones como las anteriores por periodos mayores a 15 min. implican la muerte de las plantas. La gran estrategia evolutiva común de funcionamiento en plantas terrestres corresponde a desarrollar una mayor tasa transpiratoria cuando el agua no es limitante. La transpiración implica pérdida a la atmósfera de agua líquida en forma de vapor; el calor de evaporación cedido por las hojas reduce permanentemente su temperatura. Una sola planta de maíz por ejemplo puede captar varios litros de agua al día desde el suelo, aunque debe transpirar y perder casi el 95% del volumen absorbido. Junto con la liberación de calor, existen otros procesos acompañantes y de apoyo para la adaptación al problema de economía del agua, que se citan más abajo:



• - Las plantas conforman productos que implican apoyo osmótico. Se ha visto que la porción apical y regiones de las hojas más expuestas a la luz y temperatura, que a su vez corresponden a los tejidos más tiernos, activos y con mayor demanda de agua, sintetizan compuestos que estabilizan su condición y favorecen especialmente la retención de agua como defensa a la marchitez por sequía. En plantas tolerantes a la sequía y/o que crecen en suelos muy salinos (halófitas), donde las sales limitan aún más el movimiento del agua a la planta, se encuentra comúnmente en los tejidos más expuestos el aminoácido prolina, un complejo cuaternario "glicina-betaina", varios azúcares (manitol, sorbitol y pinitol) y otros compuestos. Estos compuestos se hayan comúnmente también en varias plantas inferiores terrestres o marinas, igualmente expuestas a similares condiciones de estrés.
  
  
• - Las plantas pueden regular mecanismos temporales de cierre estomatal; producir cambios de posición y expresar caída anticipada de hojas. A través de la apertura estomática que conforman las "células de guarda" ubicadas en la epidermis se regula simultáneamente la salida de agua y el ingreso de CO₂ para el proceso de fotosíntesis. El resto de células que conforma la epidermis casi no evapora, dado que conforma una superficie cuticular cerosa de escasa permeabilidad. Como se indicó, la gran mayoría de las plantas abren sus estomas de día y los cierran de noche implicando que la transpiración ocurra durante el fotoperiodo de luz. De acuerdo a la estrategia adaptativa, tal como ocurre en varias especies insertas en el grupo MAC (o de la Familia Crassulaceae), éstas por contrario abren sus estomas de noche, cerrándolos de día. Lo anterior implica que la fijación de CO₂ debe también ser necesariamente nocturna. Sin embargo dado que la fotosíntesis que implica la transformación de CO₂ a azúcares es un proceso contrario a la entropía (de mayor ordenamiento molecular y mayor número de enlaces), se requiere de energía para construir dichas moléculas. Lo anterior se produce normalmente sólo de día donde se genera ATP y NADP. La respuesta adaptativa de plantas MAC para este problema implica fijar CO₂ de noche de manera más eficiente. La estrategia es activar otra enzima capaz de tomar el CO₂ del ambiente. Mediante la acción de la PEP-carboxilasa presente en estas especies es posible fijar el CO₂ en forma de malato (molécula de 4 carbonos) y confinar estos carbohidratos en la vacuola de las células. El malato formado de noche se transforma durante el día en piruvato (molécula de 3 carbonos) y CO₂ el cual es captado por la enzima Rubisco que da inicio al ciclo de Calvin a estoma cerrado. La importancia adaptativa de este mecanismo de las plantas MAC reside en el hecho que, a diferencia de plantas que fijan CO2 de día, con gran tasa de transpiración, éstas proceden de noche con máxima economía de agua.
  
  La economía hídrica en estas plantas implica también variaciones drásticas de su morfología. Al considerar por ejemplo las Cactáceas, como la Opuntia (tuna) que cuentan con forma esférica, ya sea tubular o redonda del todo, logran físicamente presentar la menor superficie expuesta vs. el mayor volumen interno posible, lo cual contribuye a formar un reservorio de agua. Por otro lado, junto a un escaso número de estomas, la falta de hojas reduce la superficie transpiratoria y la posición vertical favorece una menor incidencia de luz. La regulación de la temperatura interna se realiza por difusión continuada del agua en su proyección horizontal. Si durante el día se calienta más el agua celular de las células más externas o superficiales expuestas al sol, con respecto a la temperatura del agua en el centro, el agua caliente difunde hacia al interior, y ésta de menor temperatura se mueve hacia la periferia, enfriando. Durante la noche, al enfriarse antes el agua de las células más externas, se produce el fenómeno inverso; el agua central más caliente difunde hacia fuera neutralizando el efecto del frío ambiental sobre los tejidos. También las espinas, se consideran morfológicamente relevantes en la economía hídrica de estas especies. Es así como en muchas zonas desérticas, aunque especialmente en localizaciones más cercanas a la costa y con alta humedad ambiental proveniente del mar, las espinas favorecen la condensación de la humedad durante la noche. La condensación determina la formación de gotas las cuales fluyen por gravedad por el tallo a la superficie arenosa del suelo donde pueden ser captadas por las raíces superficiales favoreciendo la economía del agua.
  
  Otra estrategia observada en varias especies de hoja ancha y no suculentas, consiste en acelerar la senescencia de sus hojas, y a través de su eliminación, evitar la transpiración y pérdida de agua. La señal de sequía aumenta la cantidad endógena de algunas fitohormonas como son el ácido Abscisico y/o el Etileno (ver más adelante), ambas determinantes de efectos que aceleran la senectud de las hojas y promueven su caída más temprana. Ejemplos de especies de hoja ancha que eliminan naturalmente su follaje durante la estación de calor decíduas de verano) corresponden a Trevoa trinervis y Talguenea quinquinervia en Chile. Durante la estación de crecimiento siguiente los tallos que permanecen verdes y/o vivos, emiten nuevas hojas para iniciar nuevamente la fotosíntesis.
  
  
• - Las plantas perciben el verano, o la cercanía del periodo estacional de sequía. Algunas especies del matorral en Chile y muchas gramíneas efímeras (de corta vida) que por razones adaptativas florecen tempranamente, realizan esta fenofase antes de lo previsto al detectar períodos de incremento en sequía. Un ejemplo de este comportamiento lo evidencian algunas especies existentes en el desierto creciendo en lugares de gran variación de disponibilidad de agua (periodos de sequía diurna frente a condensación de agua nocturna). Como se indica, la celeridad de las efímeras implica estratégicamente conformar y completar su desarrollo vegetativo, florecer y semillar dentro de este periodo; intentando aumentar su propia población en generaciones siguientes. Se asume en general que la señal de inicio de la floración, correspondiente a la diferenciación de las yemas florales, no estaría sólo dada por el fotoperiodo sino por la percepción de incremento de temperaturas y de agua disponible, que asegure completar la fase de desarrollo reproductivo. En general se puede concluir por la fenología de las flores y su longevidad depende de la temperatura y disponibilidad de agua; con lo cual en años secos se muestra una reducción del crecimiento vegetativo (tallos más cortos) aunque la floración, que implica reproducción a través de semillas, puede verse menos afectada.
  
  
• - Existen otras estrategias que igualmente permiten la vida de plantas en ambientes de sequía extremos. Consideremos los algarrobos, espinos y especialmente el tamarugo (Prosopis tamarugo) que crece en la porción desértica en el norte del país que lleva su nombre "Pampa del Tamarugal". Se trata de una planta leguminosa que a primera vista no posee ninguna estrategia adaptativa para soportar las condiciones de sequía extrema de la zona que habita. Inicialmente se podría pensar que la estrategia de las plantas con fijación de carbono CAM no es tan relevante dado que varias especies del género Prosopis, incluyendo el tamarugo, tienen exclusivamente el tipo de fijación de carbono C₃, adaptándose bien al suelo salino y ambiente extremadamente seco de la región. Como se indicó, lo anterior implica abrir necesariamente los estomas de día con pérdidas significativas de agua. Sin embargo, la estrategia de sobrevivencia del tamarugo, dada la gran pérdida de agua como ocurre en dicho hábitat, consiste en poder contar con un sistema radical mixto, muy eficiente en la captación de agua. Mientras raíces pivotantes muy largas dan cuenta del mayor volumen en cuanto al suministro de agua profunda, otras más superficiales captan el agua generada por condensación durante la noche. El intenso crecimiento de la raíz pivotante es de origen genético y puede ser observado aun durante la germinación de semillas como también en aquellas raíces adventicias generadas bajo condiciones in vitro, de igual rápido desarrollo. Sin embargo, a diferencia de las plantas MAC, algarrobos, tamarugos y también espinos deben su éxito a la oferta permanente de agua presente en napas freáticas a diferentes profundidades, lo cual efectivamente ocurre por infiltración de agua desde la zona altiplánica. Se asume que para el caso de P. tamarugo sus raíces se localizan en todos los sectores del suelo donde anualmente podrían ser recargadas de agua. Se trata sin embargo de estrategias de alto riesgo, por lo extremo de las condiciones existentes que impiden la existencia de otras especies vegetales. Sin embargo, hoy en día, los tamarugos que crecen a pleno sol en el desierto derivados de las plantaciones realizadas por CORFO desde hace más que 50 años se han mantenido estables y sus frutos y hojas son usados parcialmente como alimento para ganado caprino.
  
  Estas leguminosas nos ilustran además con otras estrategias inherentes a su adaptación desértica vinculadas a aspectos nutricionales y que también han logrado subsanar. El problema consiste en que debido a la falta de agua superficial, especialmente de lluvias y baja humedad relativa, no es posible la degradación de biomasa aérea por microorganismos, limitando el reciclaje orgánico y acceso de nutrientes hacia las raíces, especialmente de nitrógeno. La falta de agua imposibilita además la disolución e infiltración de elementos en el perfil y en consecuencia limita la disponibilidad de iones por parte de las raíces. Se tiene entonces un sistema limitado de reciclaje; en especial se puede pensar en serias deficiencias de nitrógeno, por sí carente en las profundidades del perfil de suelo. La solución del problema es variada; la falta de nitrógeno en las capas profundas se suple por fijación del N2 del aire, gracias a la asociación de las raíces de estas leguminosas con Rhizobium, bacteria que vive en forma simbiótica y que aporta este elemento en forma de amina evitando las deficiencias nutricionales previstas. Finalmente, como se indicó, tamarugos y algarrobos cuentan además con un sistema superficial de raíces el cual alterna flujos hídricos que permite disolver y captar nutrientes superficales.
  
  
• - Las plantas manejan mecanismos fisiológicos específicos de protección. Algunas plantas sometidas a estrés hídrico y/o alta radiación (exceso de fotones) pueden contar con mayor resistencia y/o protección mediante una adecuada neutralización de las formas reactivas del O₂, referidas a "especies reactivas del oxígeno (ROS)". La reactividad del ozono (O₃) con O₂ produce las ROS en términos de H₂O₂, superóxido, singulete de oxígeno y radicales hidoxílicos, cada uno de los cuales pueden producir daño por oxidación en genes alterando la configuración aminoacídica de proteínas. El O₃ es altamente reactivo y puede producir oxidación de ácidos grasos a peróxidos lipídicos alterando la fluidez de las membranas; afectar las membranas tilacoidales de los sistemas pigmentarios de la fotosíntesis, dañar la enzima Rubisco, descontrolar los mecanismos de apertura y cierre de los estomas, entre otros efectos. También algunas enzimas son reguladas reversiblemente por peróxido de oxígeno (H₂O₂); con posible expresión diferencial de genes. En plantas en que concurre este ciclo protector éstas se encontrarán más protegidas en ambientes donde exista gran polución, especialmente en zonas urbanas e industriales con incrementos notorios de niveles de ozono (O₃) en la atmósfera. Otra de las rutas metabólicas similarmente protectivas corresponde al sistema antioxidativo ascorbato/glutation. En plantas donde el glutation reducido (GSH) se incrementa a pesar de la deshidratación, se observa protección de proteínas estructurales. Esto implica protección de los grupos thiol de las proteínas evitándose su autooxidación y permitiendo mantener sus enlaces en forma reducida. (Cabe indicar que la regulación de la transcripción de genes también es controlada por la síntesis de redox-proteínas). Por el contrario, la presencia de GSSG (glutatión oxidado) se relaciona con peroxidación de lípidos y negativamente con síntesis de proteínas, pudiendo provocar daños irreversibles en las plantas.
  
  Junto a una alta radiación, se ha visto que en condiciones ambientales de continuas altas temperaturas, se induce la síntesis de "Proteínas de Shock Térmico" (HSPs) en muchas especies. Las HSPs pueden ser de diferentes kDa (60-70-90, u otros), cuyos transcriptos de mRNA se detectan ya a los 3-5 min. cuando hay alzas de temperaturas muy rápidas. Estas proteínas no sólo conceden una protección inmediata a altas temperaturas sino simultáneamente apoyan otros tipos de estrés, por ejemplo protegen del daño por temperaturas cercanas a 0ºC. Esta condición climática se da en el desierto chileno; la temperatura baja rápidamente con la puesta del sol. En general, las plantas que deben someterse a muy bajas temperaturas y están ambientadas a inviernos largos y fríos cuentan con estrategias diversas; entre ellas una proporción mayor de ácidos grasos insaturados vs. saturados en membranas de mitocondrias y membranas celulares; y acumulación de solutos en invierno para impedir la cristalización del agua a nivel tisular.
  



- Tolerancia a la inundación y o conjuntamente a aguas salinas

Muchas especies terrestres toleran y prefieren vivir en "ambientes acuáticos"; de partida el arroz como cultivo, pero también los juncos y aun clones chilenos de papa nativos de Chiloé, resisten y prosperan en el sustrato húmedo y salino de zonas costeras; a metros del mar. Otras especies como el sauce y el álamo y especialmente el arroz, crecen bien en suelos inundados de agua dulce; incluyendo también la Galega, maleza usada como especie indicadora de suelos inundados. Más espectaculares son las adaptaciones de algunas plantas superiores que crecen directamente en el agua de mar, permaneciendo con parte de sus raíces permanentemente sumergidas tolerando la condición salina. Como se indicó antes, la concentración de NaCI en el agua de mar, y su ion Na, implica altamente toxicidad para las células radicales alterando la estructura y funcionamiento de las membranas plasmáticas, lo que afecta su permeabilidad y capacidad de regulación. ¿Cómo pueden las plantas adaptarse tolerando estas condiciones? De partida existen varios mecanismos alternos, complementarios. Primeramente, en el caso de manglares, las plantas no son de gran altura y presentan un crecimiento lento. La mayoría de sus raíces están sumergidas en el agua evidenciando un crecimiento geotrópico negativo; es decir, crecen en contra de la gravedad y emergen por sobre el agua como zancos. Su madera es liviana y su tejido cortical, llamado aerénquima está conformado por células poco densas que permiten la formación de poros en longitud. La emergencia de las raíces es a consecuencia de la necesidad de absorber O₂ para usar este gas en la combustión aeróbica en mitocondrias para la producción de ATP. El ATP es requerido a su vez para mantener activo el funcionamiento de bombas a nivel de membranas para regular (y o impedir) el ingreso excesivo de sales como para excretar éstas al medio; regulándose así calidad y cantidad de sales que ingresan. El mecanismo constituye trabajo de bombas de cationes para facilitar el movimiento de iones hacia fuera de la célula en contra del gradiente externo más concentrado del ambiente, en este caso el agua de mar.

En segundo lugar, existe una filtración muy intensa en la porción de células que rodean al cilindro central; las células de la endodermis hacen que la calidad de la solución que ingresa al sistema en su transporte a las hojas y posterior transpiración, sea la más diluida posible. Lo anterior es necesario para que los vegetales terrestres puedan regular el continuo de agua en las fases "suelo-planta-atmósfera", en términos de "potenciales hídricos" en estos tres ambientes. En resumen, para que el agua fluya desde el suelo a la atmósfera, atravesando haces vasculares, debe existir un gradiente de "potencial de agua"; mayor en el suelo y en la zona radical y menor en la porción foliar, donde se evapora. Para mantener dicho gradiente, las sales son filtradas no ingresando a la corriente transpiratoria; en otros casos, parte de las sales son excretadas por los tallos u hojas (glándulas de sal) y así eliminadas del sistema.

Existen otros aspectos metabólicos necesarios para mantener el equilibrio de plantas adaptadas a ambientes inundados, como por ejemplo una enzimática especial en las raíces. Uno de los mecanismos consiste en la actividad de la ya descrita PEP-carboxilasa, consistente en fijar el CO₂ liberado por otra enzima, la enzima málica. PEP-carboxilasa, sólo presente o activa en las raíces de plantas tolerantes a la inundación, capta el CO₂ del sistema respiratorio y lo transforma en ácido málico estable, molécula usada posteriormente en síntesis de aminoácidos. Otra enzima, la alcohol dehidrogensa (ADH) vinculada en la vía anaeróbica (glicólisis) del acido pirúvico a la transformación del acetaldehido en alcohol, no es activa en plantas tolerantes a la inundación, aunque sí en las no tolerantes. En éstas, la conversión a alcohol produce una autointoxicación que causa la muerte celular; la escasa actividad (y/o síntesis) de la ADH a su vez, no provoca intoxicación por alcohol en las resistentes. Finalmente, existe una respuesta adicional en las plantas no tolerantes a la inundación; consistente en la producción endógena del gas etileno, efecto a comentar más adelante.



- Tolerancia a varios gases

Las plantas mantienen un intenso metabolismo gaseoso debiendo regular concentraciones de gases producidos en respuesta a procesos endógenos o de origen externo. Los gases son los elementos más difundibles en los tejidos, penetrando membranas con gran facilidad y velocidad. Cutina, corteza y peridermis son respuestas anatómicas adaptativas previstas para regular niveles de gases (y agua) en hojas, tallos y raíces respectivamente.



• - - Gases vinculados a fotosíntesis. A través de los estomas ingresa simultáneamente el CO₂ de la atmósfera y se libera O₂ al ambiente, producido durante la lisis del agua en la fase "lumínica". También, agua de transpiración sale en forma de vapor permitiendo el enfriamiento de la superficie foliar. Junto a la producción O₂ en la fotolisis del agua se producen y liberan iones H, después usados en la reducción de las moléculas energéticas de NADPH. Como se indicó antes, toxicidad para las plantas puede ocurrir cuando existen cambios internos bruscos de niveles de ambos gases; por Ej. bajo sometimiento a excesos de fotones existen cambios atómicos del O₂ (ROS), altamente perjudiciales en el ambiente celular. A veces puede existir una deficiencia de CO₂ que provocaría la muerte por "desnutrición" de carbohidratos. Algunas especies de geófitas (entre ellas Stylites, que vive enterrada en el suelo), excepcionalmente no cuentan con estomas en sus hojas y no pueden captar el CO₂ a través de ellas. Dado a su hábito sub-superficial, la naturaleza le ha dado la adaptación consistente en que el suministro de CO₂ sea incorporado por la raíz y se conduzca de allí al follaje para su fijación fotosintética.
  
  
• - Gases involucrados en regulación del desarrollo. En el caso particular de muchas plantas que viven en ambientes de suelos de humedad normal y que temporalmente deben soportar inundaciones naturales, ya sea por desborde de ríos, precipitaciones intensas o regadíos no controlados, éstas reaccionan produciendo el gas etileno en sus hojas. Por causa de inundación y anaerobiosis (y otros factores de estrés), se sintetiza en las raíces el precursor de etileno ACC a partir del aminoácido metionina, el cual se moviliza por el xilema a las hojas transformándose ahí en gas "etileno". Su acumulación provoca la caída total de hojas de la planta. El etileno no sólo se produce por causa de inundación sino que es una hormona natural endógena reguladora de la maduración en muchas especies. Todos los frutos que maduran en respuesta al etileno exhiben un alza de la actividad respiratoria (con liberación de CO₂ y degradación de azúcares, etc.), proceso denominado climacterio. Las frutas/especies climactéricas son: manzana, banana, chirimoya, higo, olivo, durazno, pera, tomate, ciruelo y palta, entre otras. Dado el efecto hormonal del etileno este gas se usa en la práctica agrícola para "ralear" o dimensionar la carga frutal de los árboles, en beneficio de un mayor tamaño. Dado que dicha molécula es biológicamente muy activa pueden evidenciarse efectos en concentraciones muy bajas como ppb (partes por billón). Aplicaciones al follaje deben ser por tanto cuidadosas para evitar una posible caída total de frutas con pérdida absoluta de cosechas y considerables daños en la vegetación que se encuentra aledaña.
  
  
• - Gases de naturaleza ajena a las plantas y su tolerancia. Otra situación particular referida a "gases" son posibles daños generados por estos contaminantes derivados del proceso industrial en áreas industriales. Entre la larga lista de gases tóxicos, algunos de los cuales conforman la "lluvia ácida", se encuentran el SO₂ (anhidro sulfuroso*), HF (ácido fluorhídrico), HCL (ácido clorhídrico), NOx (óxidos nitrosos), Amoniaco y PAN (peroxiacetilnitrato) y otros disueltos en el agua como cianuros, cloro, hipoclorito, entre los más frecuentes. Las diferentes especies presentan sensibilidades diferentes frente a cada uno de los contaminantes; por Ej., las especies de la familia Chenopodiaceae, especialmente importantes para la alimentación humana (Quinoa y Espinaca) o animal (Atriplex), son muy sensibles al SO₂. Pastos, gramíneas de forraje, alfalfa y trébol junto a coles forrajeras son fuertemente afectadas por presencia de HF. Vides y cítricos son particularmente sensibles a HF aunque también a HCI, mientras los NOx afectan todos los cereales, fabáceas y frutales en general. La mayoría de los frutales de carozo o de pepa son muy sensibles a cada uno de los últimos 4 contaminantes indicados.
  



- Tolerancia a la radiación

En este tema pueden abarcarse diversos tópicos pero se desea hacer referencia sólo a lo que ocurre cuando la intensidad de fotones que llega a la superficie de la hoja es muy alta y se produce un exceso de fotones no utilizables en la fotosíntesis. Debe recordarse además que en términos evolutivos, la captación de fotones está ajustada. Plantas de sombra y de sol en su hábitat tienen diferente número de cloroplastos en sus células lo que permite regular la radiación con eficiencia; cambios de su orientación facilitan además ajustes rápidos según la radiación imperante del momento. También las hojas enfrentan la radiación con ajustes de posición, los movimientos pueden corresponder a respuestas de irritabilidad diurnas reversibles (por Ej. hojas de Mimosa) o bien a una adaptación continua de posición como el Eucalyptus.

A nivel celular, parte de los fotones en exceso se eliminan como calor sin mayor problema; sin embargo, a nivel de la membrana, el exceso de fotones provoca daño de estructura el cual debe ser reparado. Como se indicó antes, a pesar que existen sistemas de protección, existen daños debido a la producción de diferentes formas tóxicas de oxígeno; por ejemplo superóxido, singlete de oxígeno, peróxido de oxígeno (H₂O₂) y radicales hidroxilos. Existe adicionalmente otro tipo de protección a nivel de los sistemas pigmentarios. Acá las formas tóxicas del oxígeno y compuestos derivados pueden ser reducidas o eliminadas por efecto de carotenoides y enzimas, pero en caso extremo, la proteína D1 del sistema pigmentario II debe aceptar dichos productos a costa de su propia destrucción. Aunque las proteínas D1 son fácilmente recuperables las etapas posteriores de daño ocurren igual dada la formación de moléculas oxidadas, con resultante de fotoinhibición.


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Glosario

Plantas C3: son las plantas cuyo sistema fotosintético de fijación de CO₂ se produce exclusivamente con la enzima Rubisco que toma el CO₂ y lo liga a una pentosa, siendo el primer producto de fotosíntesis una triosa, es decir un azúcar de 3 carbonos (3-fosfoglicerato); en consecuencia C3.

Plantas CAM o MAC: son aquellas que poseen además de la Rubisco la enzima PEP-carboxilasa. La PEP-carboxilasa capta en la noche, a estoma abierto, el CO₂ y lo fija a malato. El malato se acumula en altas concentraciones en la vacuola como ácido málico bajando el pH (acidificando el jugo vacuolar, de allí metabolismo ácido.) Durante el día, a estoma cerrado, el acido málico se decarboxila (se hace menos ácido) y el CO₂ antes fijado se une ahora por la Rubisco a una pentosa en el estroma del cloroplasto formando el glicerato característico resultante de la reacción.

Rubisco: enzima 1,5-difosfatocarboxilasa/oxidasa. Corresponde más o menos al 50% de las proteinas presentes de una hoja. La enzima capta el CO₂ disponible en el Ciclo de Calvin formando 3-fosfoglicerato. Sin embargo, es capaz de aceptar también O₂ y lo realiza en un ciclo llamado "fotorespiración" por el cual la eficiencia de fijación del CO₂ en las plantas C₃ puede ser relativamente baja a alta irradiación.

Especies reactivas de oxígeno (ROS): se refiere a los distintos cambios electrónicos y de carga que puede tomar el oxígeno; formas todas reactivas y que dañan la estabilidad celular. Ocurre cuando hay exceso de electrones que pueden ser donados al O₂ a nivel de la cadena de transporte de electrones en mitocondrias y cloroplastos.

Proteína D1 del Sistema Pigmentario II: proteína de 32 kDa perteneciente a dicho sistema pigmentario envuelta en el transporte inicial de electrones derivado de la fotolisis del agua y en la producción de O₂ como consecuencia de lo anterior.



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Prof. Dr. Miguel Jordan Zimmermann

Facultad de Ciencias Biológicas
Pontificia Universidad Católica de Chile